Die im 12. Jahrhundert erbaute Burg war bereits 1139 im Besitz der Grafen von Grögling, die sich zweitweilig auch Grafen von Dollnstein und später von Hischberg nannten. In dieser Zeit weilte wohl auch der Dichter Wolfram von Eschenbach auf Burg Dollnstein; er erwähnte in seinem "Parzival" das tolle Fastnachtstreiben ("vasnaht") der Marktfrauen ("koufwip") von "Tolenstein". Nach dem Aussterben der Hirschberger 1305 erhielten die verschwägerten Grafen von Oettingen 1309 Dollnstein. Sie veräußerten es 1360 an ihren Verwandten Friedrich von Heideck. 1440 kaufte Fürstbischof Albrecht II. von Hohenrechenberg die Burg zusammen mit dem Marktort um 9000 Gulden von Johann von Heideck, der sie bereits vorher an den Bruder des Bischofs verpfändet hatte. Das Hochstift Eichstätt bestimmte die Burg zum Sitz des "Pfleg- und Kastenamts Dollnstein". Bischof Willhelm von Reichenau ließ Ende des 15. Jahrhunderts die Burg und die bereits 1401 erwähnte Ringmauer um den Markt verstärken, die einschließlich des nördlichen Tores erhalten ist. Bis zum Dreißigjährigen Krieg war die Burg fürstbischöflicher Amtssitz, danach jedoch nur noch teilweise bewohnt. Der habsburgische Erzherzog Ferdinand III. von Toskana, Kurfürst von Salzburg, der von 1803 bis 1805 über das Fürstentum Eichstätt herrschte, ließ sie 1804 versteigern. Die neuen Besitzer, sieben Dollnsteiner Bürger, trugen die Oberburg ab, um das gewonnene Material gewinnbringend zu verkaufen. Die Wirtschaftsgebäude der Vorburg, die später sog. Burgstallungen, dienten fortan als Wohnung armer Leute bzw. wurden landwirtschaftlich genutzt.
Ende des 20. Jahrhunderts gelang es der Gemeinde, diese fast ruinösen Gebäude nach und nach zu erwerben. 2005 wurde die Sanierung dieser denkmalgeschützten Bauten der Vorburg eingeleitet und 2009 abgeschlossen. Im Inneren befindet sich das "Altmühlzentrum Burg Dollnstein" mit der Tourist-Information und einer Ausstellung. Im Zentrum stehen die Burgen des Altmühltals und die Fluss- und Landschaftsgeschichte sowie die Thematik Mensch und Fluss. Weitere Schwerpunkte sind die Landschaftsmalereien des Architekten Heinrich Ullmann, die Hauslandschaft des Jurahauses sowie eine Dokumentation über Konrad Kyeser, den "bayerischen Leonardo da Vinci". In einer Schatzkammer wird der 2007 bei den archäologischen Grabungen an Ort und Stelle gefundene Dollnsteiner Schatz mit fast 4000 Silbermünzen und diversen Schmuckgegenständen präsentiert. Zudem erwartet den Besucher eine umfangreiche Dokumentation der archäologischen und denkmalpflegerischen Befunde der Burg Dollnstein.
